Saat itu tahun 1946, dan perdamaian telah memberikan pukulan serius bagi Peggy Carter ketika dia mendapati dirinya terpinggirkan ketika para pria tersebut pulang dari berperang di luar negeri. Bekerja untuk SSR (Cadangan Ilmiah Strategis) yang terselubung, Peggy harus menyeimbangkan pekerjaan administratif dan menjalankan misi rahasia untuk Howard Stark sambil mencoba menjalani kehidupan sebagai wanita lajang di Amerika, setelah kehilangan cinta dalam hidupnya – Steve Rogers.